Influenza disease: a review on epidemiological studies, pathogenesis and genetically alteration upon the avian influenza viruses circulating in Iran, on the field of veterinary medicine and medicine in two recent decades

Document Type : Full Research Paper

Author

Razi Vaccine and Serum Research Institute, Karaj, IR Iran.

Abstract

In two recent decades, two sever outbreak of influenza disease have been occurred in Iran. During first epidemic that was, suddenly, happened in summer 1998, subtype H9N2 Avian influenza virus infection rapidly distributed in chicken breeding farms. The infections caused sever mortality and reduction of egg production as well as huge economic losses. In the second epidemic of influenza, that was occurred following pandemic of pig subtype of H1N1influenza virus, considerable number of people became infected and sick, over the country, which was terminated to death of some of patients and consumption of huge cost due hospitalization and treatment. Although, these epidemics could be considered in different aspects as a disaster, however, they have had some benefits such as: to be activation of different research centers, all over the country, in the field of epidemiological studies, pathogenesis and the genetic alteration of influenza viruses; identifying circulating influenza viruses; studies on the role of wild migratory birds in occurrence of influenza epidemics; Identifying ways to control , treatment and surveillance of the disease; establishment of reference avian influenza virus laboratory in Razi institute.The current article is a review on the literatures of researches on influenza disease, in Iran, in the field of veterinary medicine and medicine in recent two decades. In this way, the author has tried to perform more discussion on some important dark points of influenza disease.

Keywords


1. بروجردی، فروزنده.، مرجانمهر، سید حسین.، شوشتری، عبدالحمید.، توسلی، عباس.، میرسلیمی، سید مهدی.، و بهمنی نژاد، محمد علی. (1389). بررسی تجربی تغییرات آسیب شناسی ناشی از ویروس آنفلوانزای H9N2 جدا شده از طیور صنعتی ایران در موش BALB/C . مجله تحقیقات دامپزشکی ایران، دوره 65 شماره 3 صفحه 238-231.
2. بنانی، منصور.،ممیز، رضا.، پوربخش، سیدعلی.، گودرزی، حسین.، و بهمنی نژاد، محمدعلی. (1381). جداسازی همزمان اورنیتوباکتریوم رینوتراکیال و ویروس آنفلوانزای طیور تحت تیپ H9N2 از طیور صنعتی. مجله تحقیقات دامپزشکی ایران (دانشگاه شیراز). دوره 3 شماره 2 ، صفحه 198-190.
3. پورصفر، فاطمه.، کریمی، وحید.، چرخکار، سعید.، قلیاچیری لنگرودی، آرش.، و مقصودلو، حسین. (1391). پایش مولکولی تحت تیپ‌های ویروس انفلوانزای پرندگان در اردک‌های بومی: یک مطالعه استانی. مجله تحقیقات دامپزشکی (دانشگاه تهران)، 67 (4)، صفحه 351-345.
4. جایدری، امین.، صیفی آبادی شاپوری، مسعود رضا.، قربان پور نجف‌آبادی، مسعود.، و میاحی، منصور. (1389). تعیین توالی و بررسی فیلوژنتیک ژن NP در ویروس آنفلوانزای پرندگان تحت تیپ H9N2 جداشده در شهر اهواز. مجله دامپزشکی ایران، دوره 6 ، شماره 4، صفحه.
5- دوستار، یوسف.، مهاجری، داریوش.، و فیضی زنگبار، عادل.(1388). مطالعه آسیب شناسی بافتی تاثیر ویروس آنفلوانزای تحت تیپ H9N2 در دستگاه تنفسی جوجه‌های SPF. دامپزشکی، 3(7)، 10-1.
6- دوستار، یوسف.، طرقی، رضا.، هاشمی، مهرداد.، و مهاجری، داریوش. (1388). مطالعه تجربی مرگ سلولی در بافت‌های لنفوئیدی جوجه‌های SPF‌ متعاقب عفونت با ویروس انفلوانزای مرغی سروتیپ H9N2. فصلنامه علوم پزشکی دانشگاه آزاد اسلامی. 19 (2 (پی در پی 56)، صفحه 86-81.
7- دوستار، یوسف.، طرقی، رضا.، هاشمی، مهرداد.، آبالو، حاجی. (1386). مطالعه تجربی آپوپتوز سلول‌های توبولی کلیه جوجه‌های SPF معاقب عفونت با ویروس آنفلوانزا سروتیپ H9N2. مجله علوم پزشکی دانشگاه آزاد اسلامی. دوره 17 شماره 3، صفحه 131-127.
8- زمانی مقدم، عبدالکریم.، بزرگمهری فرد، محمدحسن.، وصفی مرندی، مهدی.، حسنی طباطبایی، عبدالمحمد. (1380). بررسی تجربی ایمنی‌زایی چند نوع واکسن کشته آنفلوانزای طیور تحت تیپ H9N2 در جوجه‌ای گوشتی. مجله تحقیقات دامپزشکی ( دانشگاه تهران)، 56 (3)، 107-103.
9- طرقی، رضا.، ممیز، رضا.، و پوربخش، سید علی. (1382). مقایسه توالی اسیدهای آمینه در محل شکسته شدن پروتئین هماگلوتینین سه ویروس انفلوانزای طیور H9N2. پژوهش و سازندگی، شماره 60 ، بهار 1382، صفحه 103-95.
10- عزیزپور، آیدین.، گودرزی، حسین.، چرخکار، سعید.، ممیز، رضا.، و حبل الورید، محمد حسن. (1391). مطالعه تجربی عفونت همزمان ویروس آنفلوانزای H9N2 و باکتری اورنیتوباکتریوم رینوتراکئال در جوجه‌های SPF. پاتوبیولوژی مقایسه‌ای . سال نهم شماره 4، صفحه 817-826.
11- گودرزی، حسین.، عزیزپور، آیدین.، بنانی، منصور.، نوری، عباس.، چرخکار، سعید.، ممیز، رضا.، حبل الورید، محمد حسن.، بیژن زاد، پیمان.، میرضایی، سید غلامرضا.، عشرت آبادی، فاطمه.، و محمودزاده، محسن. (1392). مطالعه علائم بالینی و کالبد گشایی ناشی از آلودگی تجربی با ویروس آنفلوانزای H9N2 و باکتری اورنیتوباکتریوم رینوتراکئال به صورت انفرادی و همزمان در جوجه‌های SPF. پاتوبیولوژی مقایسه‌ای. سال دهم شماره 4، 1086-1077.
12- مرادی، مهران.، نظری، علی.، امینیان، مهدی.، و مدنی، رسول. (1384). تهیه آنتی سرم اختصاصی نورامینیداز تحت تیپ H9N2 ویروس انفلوانزای طیور. مجله علوم پایه پزشکی ایران. 8(3(پیاپی 27)، 214- 208.
13- مقدم پور، مسعود.، اخویزادگان، محمد علی.، طالب شوشتری، عبد المحمد.، قدسیان ، ناصر.، چرخکار، سعید.، و آقا علیخانی، محمد. (1383). ارزیابی سطح ایمنی حاصل از مصرف دو نوع واکسن کشته روغنی آنفلوانزای طیور داخلی و وارداتی در گله مرغ مادر. مجله تحقیقات دامپزشکی ایران (دانشگاه شیراز). دوره 5 شماره 1 (مسلسل 9) ، صفحه 167-163.
14- نوروزیان، حسن ، مهدی وصفی مرندی و مهدی رزازیان. (1387). مقایسه RT-PCR با جداسازی ویروس در تشخیص ویروس‌های تحت تیپ H9 آنفلوانزای طیور. مجله تحقیقات دامپزشکی، دوره 63،شماره 1، صفحه 22-17.
15- وصفی مرندی، مهدی.، بزرگمهری فرد، محمد حسن.، و چرخکار، سعید. (1389). بررسی سرولوژیک آنفلوانزای طیور در گله های ماکیان ایران در طی سال های 1382-1372 . مجله دامپزشکی ایران (دانشگاه شهید چمران اهواز) . شماره 6 ( 1(مسلسل 26))، صفحه 78-75 .
16- هادی پور، محمد مهدی.، نیلی احمد آبادی، حسن.، اساسی، کرامت.، آزاد، فریبرز.، و فرجادیان، شیرین. (1387). بررسی جراحات هیستوپاتولوژیک و ردیابی آنتی ژن ویروسی در ماکیان گوشتی تلقیح شده با ویروس آنفلوازای طیور H9N2. مجله دامپزشکی ایران( دانشگاه شهید چمران اهواز) . 4 (4 ( مسلسل 21)، صفحه 71-61 .
17- Aghahossein Fanni, A., Barin, A., Moosakhani, F., and Ghalayanchi Langeroudi, A. (2012). Genetical evaluation of resistance to Amantaine in H9N2 influenza virus in Iran between 1998 to 2009. Veterinary Journal (Tabriz), 5(4(20)), 1387-1395
18- Aghakhan, S. M., Abshar, N., Rasoul Nejad Fereidouni, S., Marunesi, C., and Khodashenas, M. (1994). Studies on avian viral infections in Iran. Archive of Razi institute, 44/45, 1-10.
19- Azizpour, A., Goodarzi, H., Charkhkar, S., Momayez, R., and Hablolvarid, M. H. (2013). Study on clinical aspect of SPF chickens infected with Ornithobacterium rhinotracheale followed by avian influenza. Euro. J. Exp. Bio. 3(5), 186-189.
20- Azizpour, A., Goudarzi, H., Banani, M., Nouri, A., Hablolvarid, M. H., Abdoshah, M., and Bijanzad. (2013). Evaluation of sign, gross lesions and antibody response in experimental of individual and co-infection of H9N2 avian influenza and Ornithobacterium rhinotracheal in SPF chickens. Euro. J. Exp. Bio. 3(1), 503-507.
21- Badiei, K., Pourjafar, M., Samimi, A. S., Ansari-Lari, M., Mohammadi, A., and Ghane, M. (2013). Study on risk factors and serologic prevalence of antibodies against equine influenza virus in the south of Iran. Comp Clin Pathol, DOI 10.1007/s00580-013-1715-7.
22- Bashashati, M., Vasfi Marandi, M., and Saboury, F. (2013). Genetic diversity of early (1998) and recent (2010) avian influenza H9N2 virus strains isolated from poultry in Iran. Archives of Virology, 158(10), 2089-2100.
23- Bashashati, M., Vasfi Marandi, M., Bozorgmehri Fard, M.H., Hemmatzadeh, F., and Sabouri, F. (2013). Genetic and phylogenetic analysis of the ribonucleoprotein complex genes of H9N2 avian influenza viruses isolated from commercial poultry in Iran. IJVM, 7(3):159-168.
24- Bijanzad, P., Momayes, R., Bozorgmehri Fard, M. H., Hablolvarid, M. H., Mohmoodzadeh, M., Jeyrani Moghaddam, A. R., Kaboli, K., Azizpour, A., and Eshratabadi, F. (2013). Study on clinical aspect of SPF chiken infected with H9N2 subtype of avian influenza. Annals of biological research. 4(3), 81-85.
25- Bozorgi, A., Keyvanfar, H., Shushtari, H., Bahmaninejad, B., and Eshratabadi, F. (2012). Molecular characterization and phylogenetic analysis of hemagglutinin and neuraminidase genes of H9N2 avian influenza viruses isolated in Iran in 1999 and 2009. African Journal of Microbiology Research 6(21), 4550-4556.
26- Ebrahimi, S. M., Aghaiypour, K., Nili, H. (2008). Sequence analysis of M2 gene of avian influenza virus strain (A/Chicken/Iran/101/98 (H9N2)) as an oil vaccine seed. Iranian Journal of biotechnology. 6(4), 238-235.
27- Ebrahimi, S. M., Dabaghian, M., Tebianian, M., Zabeh Jazi, M. H. (2012). In contrast to conventional inactivated influenza vaccines, 4xM2e.HSP70c fusion protein fully protected mice against lethal dose of H1, H3 and H9 influenza A isolates circulating in Iran. Virology, 430(1), 63–72.
28- Ebrahimi, S. M., Nili, H., and Sohrabi, N. (2010). Histopathological evaluation of A/chicken/iran/339/02 (H9N2), an Iranian field isolate of influenza virus, on Japanese quail. World Applied Sciences Journal 9 (2), 226-229.
29- Emadi Chashmi, H., Vasfi Marandi, M., Bozorgmehri Fard, M.H., Bashashati, M., and Barin, A. (2013). Molecular characterization of non-structural gene of H9N2 subtype of avian influenza viruses isolated from broiler chickens in Iran. IJVM, 7(1), 23-34
30- Fereidouni, S. R., Werner, O., Starick, E., Beer, M., Harder, T. C., Aghakhan, M., Modirrousta, H., Amini, H., Kharrazian Moghaddam, M., Bozorghmehrifard, M. H., Akhavizadegan, M. A., Gaidet, N., Newman, S. H., Hammoumi, S., Cattoli, G., Globig, A., Hoffmann, B., Sehati, M. E., Masoodi, S., Dodman, T., Hagemeijer, W., Mousakhani, S., Mettenleiter, T. C.(2010). Avian influenza virus monitoring in wintering waterbirds in Iran, 2003-2007. Virology Journal, 7:43, 1-14.
31- Fereydouni, S. R., Bozorg Mehrfard, M. H., Starick, E., Werner, O., Amini, H., Modir Rousta, H., and Aghakhan, M. (2005). Serological monitoring of avian influenza in migratory birds of Iran. Archive of Razi institute. 60 (1), 11-20.
32- Ghalyanchi-Langeroud, A., Soleimani, M., Karimi, V., Morovati, A.(2012). Molecular surveillance of avian influenza in bird parks of Tehran, Iran. Iranian Journal of veterinary medicine, 6( 3), 165-169
33- Ghaniei, A., Allymehr, M., Moradschend, A. (2013). Seroprevalence of avian influenza (H9N2) in broiler chickens in North West of Iran. Asian Pacific Journal of Tropical Biomedicine. 3(10), 822–824.
34- Gholami Ahangaran, M., and Zia-Jahromi, N. (2012). Chicken anemia virus infection in broiler chickens vaccinated and not vaccinated for avian influenza in Iran. J Appl P oult Res. 21 (2), 413-417.
35- Golchinfar , F., Madani, R., Emami, T., Pourbakhsh, S. A., and Shoushtary, A. H. (2014).Applying conserved peptides of NS1 Protein of avian influenza virus to differentiate infected from vaccinated chickens . Archievs of Razi institute, 69(1), 41-45.
36- Hablolvarid, M.H., Sohraby Haghdost, I., Pourbakhsh, S.A. and Gholami, M. R. (2004). Histopathological study of intratracheally inoculated A/Chicken/Iran/259/1998 (H9N2) influenza virus in chicken. Arch. Razi ins. 58, 51-62.
37- Hablolvarid, M. H., Sohraby Haghdost, I., Pourbakhsh, S. A., and Gholami, M. R. (2003). A study on histopathologic changes in chicken following intravenous inoculation with avian influenza virus A/Chicken/Iran/259/1998(H9N2). Arch. Razi ins. 55, 41-54.
38- Hadipour M. M. Seroprevalence survey of H9N2 avian influenza virus in backyard chickens around the Caspian Sea in Iran. Rev. Bras. Cienc. Avic. 12 (1), 1-4.
39- Hadipour, M. M. (2010). Histopathological study of A/chicken/iran/772/99(H9N2) influenza virus in commercial broiler chicken. BJVM, 13( 1), 38-44
40- Hadipour, M. M. (2011). Serological Evidence of Inter-Species Transmission of H9N2 Avian Influenza Virus in Poultry, Iran. International Journal of Animal and Veterinary Advances, 3(1), 29-32.
41- Hadipour, M. M., Habibi, G. H., and Vosoughi, A. (2011). Prevalence of antibodies to H9N2 avian influenza virus in backyard chickens around Maharlou Lake in Iran. Pak vet J, 31(3), 192-194.
42- Hadipour, M.M., Habibi, G.H., Golchin, P., Hadipourfard M.R., and Shayanpour, N. (2011). The role of avian influenza, newcastle disease and infectious bronchitis viruses during the respiratory disease outbreak in commercial broiler farms of Iran. International Journal of Animal and Veterinary Advances 3(2): 69-72.
43- Hadipur, M. H., and Golchin. (2011). Serosurvey of H9N2 avian influenza virus during respiratory disease outbreak in broiler flock in Dezful, southern Iran. Bulgarian Journal of Veterinary Medicine. 14(1), 62−65.
44- Homayunnimehr, A. R., Dadras, H., Shoushtari, A., Pourbakhsh, S. A. (2010). Sequence and phylogenetic analysis of the haemagglutinin genes of H9N2 avian influenza viruses isolated from commercial chickens in Iran. Tropical Animal Health and Production. 42(6), 1291-1297.
45- Hooshmand, S., Mehrabanpour, M. J., Rahimian Abd, E. (2011). Evaluation of efficiency of killed avian influenza vaccine (produced in Razi vaccine and serum research institute) against current influenza virus isolate in Shiraz, Iran. Jounal of microbial world. 3(4(9)), 215-220.
46- Karimi. V., Bozorgmehri Fard. M. H., Shahbazzadeh, D.,
Esmaelizad, M., and Pourbakhsh, S. A. (2004). Sequence analysis and phylogenetic study of hemagglutinin gene of H9N2 subtype of avian influenza virus isolated during 1998-2002 In Iran. Iranian Biomedical Journal, 8 (4), 167-172.
47- Karimi-Madab, M., Ansari-Lari, M., Asasi, K., and Nili, H. (2010). Risk factors for detection of bronchial casts, most frequently seen in endemic H9N2 avian influenza infection, in poultry flocks in Iran. Preventive Veterinary Medicine. 95(3–4), 275–280.
48- Kariminejhad, E., Mehrabanpour, M. J. (2012). Serological and Molecular Assays for Detection of Avian Influenza Virus in Broiler Chickens Flocks of Fars Province-Iran. International Journal of Animal and Veterinary Advances. 4(2), 125-129.
49- Kianizadeh, M., Gohar, S. Z., Najafi, M., Toroghi, R., and Pourbakhsh, S. A. (2007). Neuraminidase gene sequence analysis of avian influenza H9N2 viruses isolated from Iran. Archives of Razi Institute, 62 (2), 69-74.
50- Kord, E., Kaffashi, A., Ghadakchi, H., Eshratabadi, F., Bameri, Z., and Shoushtari, A. (2014). Molecular characterization of the surface glycoprotein genes of highly pathogenic H5N1 avian influenza viruses detected in Iran in 2011. Trop Anim Health Prod. 46, 549-554.
51- Kord, E., Shoushtari, A., Ghadakchi, H., Mohammadi, R., and Hadinia, A. (2011). Phylogenetic analysis of neuraminidase gene of avian influenza H5N1 subtype detected in Iran in 1390. Armaghan danesh, 5(5 (77)), 380-388.
52- Majidzadeh-A, K., Ghalyanchi-Langeroudi, A., Soleimani, M., Karimi, V., and Morovati, A. (2012). Molecular Surveillance of Avian Influenza in Bird Parks of Tehran, Iran. IJVM, 6(3), 165-169.
53- Mehrabanpour, M. J., Rahimian, A., Shirazinezad, Al, Moein, H., and Shayanfar, M. A. (2012). Avian influenza virus in migratory and resident birds during migratory season in Boushehr, Iran. Turk. J. Vet. Anim. Sci. 36, 446-450.
54- Mohammadi, A., Massoudian, M., Nemati, and Y., Seifi, S. (2010).Serological and molucular study of avian influenza subtype H9N2 in domestic pigeons in Kavar area of Fars province, Iran. Iranian veterinary journal. 6(2), 61-66.
55- Moosakhani, F., H. Shoshtari, A., Pourbakhsh, S. A., Keyvanfar, H., and Ghorbani, A. (2010). Phylogenetic analysis of the hemagglutinin genes of 12 H9N2 influenza viruses isolated from chickens in Iran from 2003 to 2005. Avian Diseases, 54(2), 870-874.
56- Nili, H and Asasi, K. (2003). Avian Influenza (H9N2) Outbreak in Iran. Avian Diseases, 47, s3, 828-831.
57- Nili, H., and Asasi, K. (2002). Natural cases and an experimental study of H9N2 avian influenza in commercial broiler chickens of Iran. Avian Pathology. 31(3), 247 -252.
58- Noroozian, H., Marandi, M. V., Ghorashi, S.A. (2010). Characterization and phylogenetic analysis of neuraminidase gene in isolated avian influenza viruses of H9N2 subtype from Iran. Journal of Veterinary Research, 65 (4), 311-318.
59- Noroozian, H., Vasfi Marandi, M. (2007). Detection of avian influenza virus of H9 subtype in the feces of experimentally infected chickens by RT–PCR. Archives of Razi Institute, Vol. 62, No. 4, 181-189.
60- Norouzian, H., Bashashati, M., and Vasfi Marandi, M. (2014). Phylogenetic analysis of neuraminidase gene of H9N2 avian from chicken in Iran during 2010-2011. Iranian Journal of Microbiology, 6(2), 91-97.
61- Norouzian, H., Emadi Chashmi, H., Nazari, Z., and Vasfi Marandi, M. (2014). Phylogenetic analysis of NS gene of avian influenza viruses (H9N2) isolated from chicken in Iran during 2007-2011. Turk. J. Vet. Anim. Sci. 38, 501-513.
62- Pazani, J., Karimi, V., Bozorgmehri Fard, M. H., Ghalyanchi Langeroudi, A. and Barin, A. (2011). Phylogenetic analysis of PB2 gene of H9N2 subtype of avian influenza viruses isolated from commercial chickens in Tehran province of Iran during 1998-2001. Iranian Journal of Veterinary Research, Shiraz University, 12(4), 324-331.
63- Pourbakhsh, S. A., Khodashenas, M., Kianizade, M., and Goodarzi, H. (2000). Isolation and identification of avian influenza virus H9N2 subtype. Arch. Razi inst. 51, 27-38.
64- Saadat, Y., Ghafouri, S. A., Tehrani, F., and Ghalyanchi Langeroudi, A. (2014). An active serological survey of antibodies to newcastle disease and avian influenza (H9N2) viruses in the unvaccinated backyard poultry in Bushehr province,Iran, 2012–2013. Asian Pac J Trop Biomed. May 2014; 4(Suppl 1): S213–S216.doi: 10.12980/APJTB.4.2014C1293, 1-5.
65- Saberfar, E., Forghani-Fard, M. M., and Mosav, M. (2007). Multiplex reverse transcriptase-PCR assay for typing and subtyping of Influenza A (H5 & H9) virus in Iran. Iranian biomedical journal. 11(2), 69-74.
66- Samadieh, B., Keyvanfar, H., and Maghsoodloo, H. (1973). Presence of equine influenza-A viruses in Iran. Revue de la Faculte Veterinaire, Universite de Tehran. 29(2), 65-76.
67- Samadieh, B., Kargar-Moaakhar, R., Afnan, M. (1975). Demonstration of avian influenza-A virus in Iran by immunodiffusion technique. Avian Diseases, 19(4):689-691.
68- Samadieh, B., Shakeri, F. (1976). Swine influenza in Iran and its serological relationship with human influenza. In: Proc. of 4th International Pig Veterinary Society Congress, Ames, 1976.
69- Shoushtari , A., Hablolvarid, M.H., Vascellari, M., and Hedayati. A. (2008). Mortality of wild swans associated with naturally infection with highly pathogenic H5N1 avian influenza virus in Iran. Archive Razi institute. 62(4), 207-213.
70- Soltanialvar, M., Shoushtary, H., Bozorgmehrifard, M. H., Charkhkar, S., Akbarnejad, F. (2012). Sequence and phylogenetic analysis of neuraminidase genes of H9N2 avian influenza viruses isolated from commercial broiler chicken in Iran (2008 and 2009). Trop Anim Health Prod, 44(3), 419-425.
71- Soltanialvar, M., Goodarzib, R., and Akbarnejadad, F. (2012). Genetic analysis of polymerase complex (PA, PB1 and PB2) genes of H9N2 avian influenza viruses from Iran (1999 to 2009). Asian Pacific Journal of Tropical Biomedicine, 2(11), 858–862.
72- Toroghi, R., Momayez, R. (2006). Biological and molecular characterization of avian influenza virus (H9N2) isolates from Iran. Acta Virologica, 50(3), 163-168.
73- Vasfi Marandi, M and Bozorgmehri Fard, M. H. (2002). Isolation of H9N2 subtype of avian Influenza viruses during an outbreak in chickens in Iran Iranian Biomedical Journal 6 (1), 13-17.
74- Vasfi Marandi, M., Bozorg Mehrifard, M. H., and Charkhkar, S. (2010). A serological study of avian influenza in chicken in Iran (1992-2002). Scientific-research Iranian veterinary journal. 6(1 (26)), 75-78.
75- Vasfi Marandi, M., Bozorg Mehrifard, M. H., Hasani Tabatabaei, A. A. M., Kerdabadi, M., Charkhkar, S., and Farahmandi, M. (2000). Serological monitoring of haemaglotination inhibition antibodies in a multi aged layer farmfollowing avian influenza outbreak due to H9N2 sub-serotype in 1998 in Iran. Jornal of veterinary research. 55(3), 73-81.
76- Vasfi Marandi, M., Bozorgmehri Fard, M.H., and Hashemzadeh, M. (2002). Efficacy of Inactivated H9N2 Avian Influenza Vaccine against Non-highly Pathogenic A/Chicken/Iran/ZMT-173/1999 Infection. Arch. Razi Ins. (53) 23-32 .
77- Vasfi Marandi, M., Pazani, J., Ashrafi, H., Marjanmehr, S. H., and Ghods, H. (2007). Evaluation of the patogenicity of A/Chicken/ZMT/- 173/99(H9N2) satín of avian influenza virus in serological mycoplasma galisepticum positive and negative broiler chicken. Iranian journal of virology. 1(2), 20-27.
78- Vasfi-Marandi, M., Bozorgmehrifard, M. H., Tabatabaei, S. M. (2002). A seroepidemiologic study of avian influenza (H9N2) in Iran. Scientific-research Iranian veterinary journal. 5(8), 23-31.
79- Vatandour, S., Bozorgmehrifard, M. H., Shoushtari, H. , Charkhkar, S., and Bakhtiari, S. (2011). Molecular characterization and phylogenetic analysis of neuraminidase gene of avian Influenza H9N2 viruses isolated from commercial broiler chicken in Iran during a period of 1998-2007. African Journal of Microbiology Research 5(24), 4182-4189.